1959 wird an der William-Dawes-Grundschule in Lexington, Massachusetts auf Anregung der jungen Schülerin Lucinda Embry eine Zeitkapsel vergraben, in der die Schüler ihre Wünsche, Visionen und Ideen für die Zukunft einschließen sollen, die sie in Form von Bildern gemalt haben.

Als die Zeitkapsel im Jahre 2009 anlässlich der 50-Jahrfeier der Grundschule wieder geöffnet wird, werden die Zeichnungen unter den heutigen Schülern verteilt. Die Aufzeichnungen von Lucinda, die unterdessen gestorben ist, erhält der junge Caleb Koestler, der sich jedoch statt einem Bild einem Blatt mit vielen Zahlenreihen gegenüber sieht. Dessen Vater John, ein Astrophysiker am MIT, kann nach kurzer Zeit die Seiten entschlüsseln. Der Wissenschaftler findet heraus, dass er Aufzeichnungen über alle großen Katastrophen auf der Erde der letzten 50 Jahre in den Händen hält, wobei die Zahlen Datum und Opferzahl sowie eine noch ungeklärte Größe benennen. Drei Daten liegen jedoch in der unmittelbaren Zukunft. Als am ersten der Daten in Johns Nähe ein Flugzeug abstürzt, erkennt dieser, dass die bislang ungeklärten Zahlen Geokoordinaten darstellen. So kann er Zeit und Ort des nächsten Unglücks vorhersagen, das schwere U-Bahn-Unglück jedoch nicht verhindern. Gleichzeitig scheinen mysteriöse Männer in schwarzen Anzügen Caleb zu bedrohen. Dem letzten Datum der Liste folgen mysteriöserweise weder Opferangaben noch Geokoordinaten, sondern nur die Abkürzung „EE“. Schließlich findet John zusammen mit der Tochter von Lucinda heraus, dass dies das Datum des Weltuntergangs (EE = Everyone else, dt. Alle Anderen) darstellen muss.

Lediglich Caleb und andere Auserwählte, die, wie schon Lucinda, die Stimmen der „Flüstergestalten“ hören können, darunter auch Lucindas Enkelin Abby, sollen für einen Neubeginn gerettet werden. Die Flüstergestalten bringen die beiden Kinder und weitere Tiere in ein Raumschiff, das, mit weiteren anderen Raumschiffen, die Erde kurz vor ihrem Untergang verlässt. Zuvor muss sich Caleb von seinem Vater, der nicht zu den Auserwählten gehört, verabschieden. Die letzten Minuten seines Lebens verbringt John bei seiner Familie.

Die Katastrophe, die letztendlich alles Leben auf der Erde vernichtet, wird durch eine Supereruption der Sonne ausgelöst, woraufhin die Ozonschicht zerstört wird und der ganze Planet verbrennt.

Die Flüstergestalten setzen Caleb und Abby auf einem erdähnlichen Planeten ab. Die beiden laufen in der Schlussszene auf einen weißerleuchteten Baum zu. Diese Schlussszene erinnert stark an Adam und Eva im Garten Eden, in dem alles Leben nach der Schöpfungsgeschichte begann.